L'Aquarium tropical fut créé lors de l'Exposition coloniale de 1931 pour montrer au public la faune aquatique des colonies. Cette présentation fut, dès sa conception, destinée à durer : en effet de telles installations nécessitaient des investissements considérables et le rassemblement d'une  collection de poissons était à l'époque délicat, compte tenu de la lenteur relative des moyens de transport.

Intégré au musée des Colonies, l'Aquarium en a suivi les destinées ; dans le cadre du musée de la France d'Outre-Mer, il a bénéficié des apports des gouverneurs qui se faisaient un point d'honneur à ramener des poissons à l'occasion de leur retour en métropole. En 1960, lors du rattachement du musée au ministère des affaires culturelles, l'Aquarium a dû son maintien dans l'établissement à sa fréquentation importante.

En 1985, la direction des musées de France a reconnu la spécificité  de l'Aquarium et sa complémentarité avec le reste du musée : la gestion administrative a été modifiée pour tenir compte des urgences imprévues qu'entraîne le maintien d'une collection vivante. La rénovation de l'Aquarium est alors entreprise : toutes les installations antérieures à 1968 ont été intégralement refaites avec les techniques actuelles mais en préservant l'aspect historique du lieu.

Les aménagements ont permis une nouvelle politique d'acquisition d'animaux aux exigences très spécifiques quant à la qualité de l'eau. Ces nouveaux hôtes ont été choisis en fonction de l'information qu'ils pouvaient apporter, notamment au jeune public, dans le cadre des missions pédagogiques de l'établissement.

La collection compte environ 5000 animaux et 300 espèces, mais ces chiffres varient continuellement en fonction des reproductions, des mortalités, des échanges avec d'autres aquarium publics, des achats et des dons.